Народилася 4 лютого 1952 року у місті Івдель Свердловської області РРФСР.
У 1974 році закінчила філософський факультет Київського університету імені Т. Г. Шевченка, згодом аспірантуру Інституту філософії АН УРСР. Кандидат філософських наук.
Спочатку працювала науковим редактором журналу «Філософська думка», а у 1977 році стала молодшим, пізніше — старшим науковим співробітником Інституту філософії АН УРСР. З 1990 року працює науковим співробітником Інституту соціології НАН України.
У 1996 році Бекешкіна стала заступником директора Фонду «Демократичні ініціативи», а у 2001 році — його науковим керівником. Вона була науковим редактором бюлетеня «Політичний портрет України» фонду «Демократичні ініціативи». Фонд одним з перших почав проводив екзит-поли в України, а екзит-пол під час виборів Президента України 2004 року, який зафіксував масштабні фальсифікації і став одним з каталізаторів Помаранчевої революції.
У 2010 році, після смерті керівника фонду Ілька Кучеріва, очолила Фонд «Демократичні ініціативи». За часів керівництва нею Фондом, він став однім із провідних аналітичних центрів країни, який регулярно проводив дослідження громадської думки і аналізував важливі для українців процеси, зокрема, у 2015 році «Демініціативи» увійшли до рейтингу 90 найвпливовіших аналітичних центрів Східної і Центральної Європи за версією Пенсильванського університету (США).
У 2007, 2008 та 2019 роках входила у список 100 найвпливовіших жінок України за версією журналу «Фокус». Пізніше, у 2018 та 2020 роках вона входила до «ТОП-100 успішних жінок України» у сфері «Суспільство» за версію журналу «НВ».
Вона займалася розробкою критеріїв оцінки рівня демократії у посткомуністичних країнах. Також Ірина Бекешкіна запропонувала українським соціологам під час публікації результатів соціологічного дослідження вказувати його замовника.
Під час Євромайдану Ірина Бекешкіна критикувала авторитарний режим Віктора Януковича і передбачала можливість початку громадянської війни в разі тиску правоохоронців на опозицію.
Вона до останніх днів свого життя плідно працювала над проведенням опитувань, заходів, мала нові ідеї та плани.
Ірина Бекешкіна померла 20 березня 2020 року у віці 68 років від швидкоплинного раку шлунка.
13.03.2023